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约翰·克鲁伊夫出道于荷甲阿贾克斯足球俱乐部青训营。1964年，约翰·克鲁伊夫升入阿贾克斯一线队开始职业生涯，之后效力于西甲巴塞罗那、北美足球联赛洛杉矶阿兹特克、华盛顿外交官、西乙莱万特。1981年，约翰·克鲁伊夫回到荷甲联赛，先后效力于阿贾克斯、费耶诺德。约翰·克鲁伊夫的职业生涯夺得过9次荷甲联赛冠军、1次西甲联赛冠军，1次欧洲优胜者杯冠军等多项荣誉，并在1971年至1973年帮助阿贾克斯实现欧洲冠军杯三连冠，个人三次荣膺欧洲足球先生（1971年、1973年、1974年）。1984年，约翰·克鲁伊夫正式退役。