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Leigh在九歲時的第一部電影中工作過。對於電影“陌生人的死亡”（The Execution）（1973）來說，這是一個不起眼的角色。14歲時，Leigh參加了Lee Strasberg在紐約Loch Sheldrake的Stagedoor莊園表演藝術培訓中心教授的表演工作坊。之後，她在電影The Young Runaways（1978）中擔任角色。她還出現在Baretta的一集和The Waltons的一集中。接下來是幾部電視電影，其中包括“世界上最好的小女孩”中厭食症少年的寫照，Leigh在醫療監督下降至86磅（39公斤）。<ref> Williams, Zoe (March 12, 2005).[https://www.theguardian.com/film/2005/mar/12/features.weekend "What you see and what you get"]. The Guardian. Retrieved December 12, 2016.</ref>她在1981年的電影 “ [[ 陌生人的眼睛 ]] ”中扮演了一個失明的，聾啞的強姦受害者，並在她放棄學校主演的情況下首次亮相。

1982年，Leigh飾演一名青少年，她在Ridgemont High的Cameron Crowe編寫的高中喜劇電影“ 快時報”中懷孕，該電影是幾位年輕明星的跳板。在譴責寫作是性別歧視和剝削的同時，羅傑艾伯特對錶演充滿熱情，單挑出Leigh並寫道：“他們不知道他們手上有一顆星嗎？” 除了Ridgemont High和Rodney Dangerfield喜劇Easy Money中的配角，Leigh的早期電影作品包括玩脆弱，受損或神經質低預算恐怖片或驚悚片類型電影中的角色。她在Flesh + Blood（1985）中扮演了一個被雇傭軍綁架和強奸的處女公主，這是一個 [[ 無辜 ]] 的女服務員，在The Hitcher（1986年）中被 [[ 精神病患者角色 ]] 追逐（兩部影片都與Rutger Hauer相對），還有一名年輕女子在邊緣在午夜之心（1989年）的精神崩潰。

1990年，Leigh獲得 [[ 紐約 ]] 影評人獎最佳女配角獎和波士頓電影評論家協會最佳女配角獎，因為她描繪了兩位截然不同的妓女，取得了重大的職業突破：艱難的街頭行者Tralala在最後一個出口到布魯克林遭到殘酷的強姦，還有Susie，一個十幾歲的妓女，他愛上了邁阿密布魯斯的前聯盟Alec Baldwin。Roger Ebert在1990年的最佳電影名單中包含Last Exit，稱Leigh的表演勇敢，儘管他對Miami Blues的評論不那麼同情，同時批評Leigh扮演愚蠢角色的能力，並讚揚她扮演聰明角色的能力。 娛樂周刊，在一個反諷的稱讚，稱她為“ [[ 賓夕法尼亞 ]] 的Meryl Streep ”。

Leigh隨後在她的第一部主流 [[ 好萊塢 ]] 電影 [[ 製片人 ]] ，即消防員電視劇Backdraft（1991）中演出，她扮演了一個更為傳統的角色，主演演員威廉·鮑德溫的女友。Leigh在堅韌不拔的犯罪劇“ 拉什”（1991年）中找到了更多的成功，描繪了一個臥底 [[ 警察 ]] ，她變成了一個癮君子並愛上了她的伴侶，由傑森帕特里奇飾演。她的下一部電影“ Single White Female”（1992年）獲得了驚人的票房成功，將Leigh帶到了她最大的主流觀眾身邊，描繪了一個恐嚇室友Bridget Fonda的精神病患者。

Leigh被授予最佳小人MTV電影獎<ref>[http://www.mtv.com/movie-awards/1993 "1993 MTV Movie Awards"]. MTV. Retrieved March 25, 2013.</ref>並被提名為 [[ 芝加哥 ]] 影評人協會最佳女演員獎。Leigh與Kathy Bates共同出演了一個折磨，頑固的女人，她在改編Stephen King的小說Dolores Claiborne（1995）時隱藏了童年性虐待的歷史。Leigh 在佐治亞州（1995年）生活在她成功的姐姐（Mare Winningham）陰影下的憤怒的，吸毒成癮的搖滾歌手Sadie Flood的角色中獲得了最大的讚譽。對於角色，利下降到90磅（41公斤），演唱了她的全部歌曲住，其中一個散漫的-分為版本範·莫里森的“帶我回去。” 格魯吉亞受到了極高的讚揚。詹姆斯伯拉迪尼寫道，“有些時候，這是不舒服，看這個性能，因為它是如此強大”，<ref>Berardinelli, James.[http://preview.reelviews.net/movies/g/georgia.html "Georgia"]. Reelviews.net. Retrieved March 22, 2013.</ref>和珍妮特·馬斯林在的紐約時報描述Leigh的“兇猛，冒險性能和壓倒一切誠實的閃爍”。

利拿下紐約影評人協會最佳女主角獎和最佳女主角從蒙特利爾世界電影節，以及一個獨立精神獎提名。有些人對她未獲得 [[ 奧斯卡 ]] 獎提名感到驚訝，而溫寧漢姆則被提名為奧斯卡最佳女配角獎。

在整個20世紀90年代，Leigh曾與許多獨立電影導演合作過。她曾與羅伯特奧特曼合作，在Short Cuts（1993），扮演電話性愛運營商，堪薩斯城（1996年），作為街頭綁架者。Leigh對Altman表示欽佩並稱他為她的導師。在改變她的“壞女孩”角色的步伐後，Leigh在Coen Brothers與20世紀50年代 [[ 喜劇 ]] “Hudsucker Proxy”（1994）的 [[ 漫畫 ]] 致敬中扮演了快速談話的記者Amy Archer 。Leigh 在Alan Rudolph的電影“Parker夫人”和“惡性循環 ”中扮演了作家和評論家多蘿西·帕克的第一個主角。（1994）。她獲得了金球獎提名和全國電影評論家最佳女演員獎，以及芝加哥影評人協會最佳女演員獎和勞德代爾堡影評最佳女演員獎。

Leigh在Sam Mendes的 “ 毀滅之路”（2002年）中扮演了一個注定要成為強盜的妻子的短暫角色，並在Jane Campion的色情驚悚片In the Cut（2003）中飾演梅格瑞恩的殘忍謀殺妹妹。在長期避免 [[ 妓女 ]] 角色之後，她和Christian Bale一起在 [[ 驚悚 片The 片]]The Machinist（2004）中飾演妓女。米克·拉薩爾在的舊金山紀事報評論說，“由於受壓迫的， [[ 性感 ]] 的，信任的，靜靜地搞笑妓女，利是的，當然，在她的元素”。她作為一個操縱階段的母親的表現2005年，Don McKellar的電影“ 兒童之星”獲得了女演員的最佳表演獎。

Leigh 在1993年的特柳賴德電影節上獲得了三項獨立的職業貢獻， 2002年她為林肯中心電影協會的獨立電影作出了特別獎，以及為期一周的電影回顧展2001年由美國電影資料館在 [[ 洛杉磯 ]] 埃及劇院舉辦的作品。

1998年，Leigh 在Sam Mendes的 [[ 百老匯 ]] 復興音樂劇“ Cabaret ”中扮演了Sally Bowles的角色，接替了Natasha Richardson，後者起源於Mendes的製作。<ref>[https://www.theguardian.com/film/2016/jan/08/baftas-2016-full-list-of-nominations "Baftas 2016: full list of nominations"]. The Guardian. January 8, 2016. Retrieved March 10, 2019.</ref>她於2001 年接替瑪麗 - 路易斯帕克擔任百老匯證明的主要角色。<ref>Collis, Clark (January 14, 2016).[https://ew.com/article/2016/01/14/oscars-2016-jennifer-jason-leigh-hateful-eight/ "Oscars 2016: Jennifer Jason Leigh reflects on first-ever nomination"]. Entertainment Weekly. Retrieved March 10, 2019.</ref>她的其他戲劇表演包括玻璃 [[ 動物園 ]] ，命運之人，影子盒，野餐，陽光和阿比蓋爾派對。2011年，她在百老匯演奏了Bunny與Ben Stiller和Edie Falco一起在紐約市復活House of Blue Leaves。

2001年，Leigh共同創作並共同執導了周年派對，這是一部獨立製作的故事片，講述了最近和解的已婚夫婦，他們在好萊塢山莊聚集了他們的朋友，表面上是為了慶祝他們的第六個結婚紀念日。隨著晚上的進展，當他們幸福婚姻的外表崩潰時，黨分裂成情緒對抗和激烈的爭論。Leigh的靈感來自她最近拍攝低成本Dogme 95電影The King Is Alive的經歷。<ref>Jones, Kenneth (August 6, 2001).[http://www.playbill.com/article/jennifer-jason-leigh-is-new-star-of-proof-on-broadway-sept-11-com-98007 "Jennifer Jason Leigh Is New Star of Proof on Broadway, Sept. 11"]. Playbill. Retrieved July 5, 2018.</ref> Leigh和合著者Alan Cumming從他們在電影寫作中的個人經歷中得到了自由。Leigh飾演一位年邁的女演員，她開玩笑說她缺乏奧斯卡獎提名，並且害怕失去她的 [[ 雙性戀 ]] 丈夫（Cumming）。這部電影是在19天內通過數字視頻拍攝的[1]並拍攝了這對現實生活中的好萊塢朋友，包括凱文克萊恩，菲比凱茨，格溫妮絲帕特洛，珍妮弗比爾斯，約翰C.賴利，帕克波西和利的姐姐米娜巴迪。Leigh和Cumming聯合獲得了國家評審委員會頒發的電影製作卓越獎，<ref>Gans, Andrew (June 25, 2011)[http://www.playbill.com/article/house-of-blue-leaves-ends-broadway-run-june-25-com-180363 "House of Blue Leaves Ends Broadway Run June 25"]. Playbill. Retrieved March 25, 2013.</ref>並被提名為獨立精神獎最佳首發獎最佳首部編劇獎和獨立精神獎。這部電影普遍得到了積極評價。