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博物馆以美国现代艺术的收藏闻名，作品有些比另一家现代艺术博物馆还要新，在惠特尼博物馆建馆前30年，美国的艺术是相当保守而且崇欧的，艺术品的展出、购买和教育几乎都由美国国家设计学院主导，因此惠特尼博物馆 <ref>[https://www.sohu.com/a/298765473_120059786 对于博物馆，你知道多少呢？]，搜狐，2019-03-03</ref> 的成立，打破了美国艺术的保守情况，1918年，一开始仅是艺术家俱乐部的会员成果展，称为惠特尼画室俱乐部，年度大展吸引了越来越多美国当代艺术家，1928年，会员成长到800名左右，于是开始筹备博物馆设立，在1931年正式在美国曼哈顿上东区开幕。

1975年以后，影片类艺术大为引人注目，惠特尼也将录影、摄影 <ref>[https://www.sohu.com/a/500580379_289486 什么是摄影？摄影的本质是什么？]，搜狐，2021-11-11 </ref> 或电影艺术列入收藏。接着是1981年开始收藏装置艺术类作品。1989年更进一步也收藏了行为艺术作品。这使得惠特尼博物馆在美国成为当代艺术的先趋，也奠定了后来惠特尼双年展的地位。惠特尼双年展是该博物馆的重点活动之一，在美国艺术界，鲜少有艺术家不知道惠特尼双年展。